Декстер Морган, некогда известный как серийный убийца, наказывающий виновных, пытается начать новую жизнь вдали от Майами. Он обосновался в тихом городке на севере штата Нью-Йорк, скрываясь под вымышленным именем и работая обычным сотрудником в небольшой компании. Его главная цель – подавить в себе «Темного попутчика», ту внутреннюю потребность в убийстве, которая преследовала его всю жизнь. Декстер строит отношения с новой женщиной, пытается вести размеренную, ничем не примечательную жизнь, где нет места крови, насилию и постоянному страху разоблачения. Он верит, что сможет окончательно порвать с прошлым, но тени былых преступлений и образы его жертв продолжают посещать его по ночам, напоминая о том, кем он был и, возможно, кем остается в глубине души.
Однако спокойствие оказывается обманчивым. В городе начинают происходить тревожные события – один за другим пропадают люди, а затем их находят жестоко убитыми. Стиль преступлений указывает на руку опытного маньяка, чьи методы отдаленно напоминают те, что использовал сам Декстер в свои «рабочие» ночи. Местная полиция не в состоянии раскрыть эти преступления, и в городе нарастает паника. Декстера сначала охватывает страх – он не хочет вновь окунаться в мир насилия, понимая, что любое его вмешательство может сорвать хрупкий покой и привести к разоблачению. Но по мере того, как число жертв растет, а невинные люди гибнут, его внутренний «кодекс» Гарри, голос приемного отца, начинает звучать все настойчивее. Он понимает, что только он, с его уникальным опытом и пониманием мышления убийц, может остановить этого нового хищника. Борьба с самим собой становится невыносимой: с одной стороны – желание сохранить новую жизнь и остаться в тени, с другой – непреодолимое чувство долга и пробуждающаяся жажда правосудия, пусть и извращенного. В конечном счете, «Темный попутчик» побеждает, и Декстер, скрепя сердце, вновь надевает перчатки и готовит инструменты, осознавая, что его попытка убежать от себя самой провалилась, и он вынужден вернуться к своему мрачному ремеслу, чтобы остановить того, кто сеет смерть в его новом доме.